1962 წლის 30 ივლისს უწმინდესისა და უნეტარესის, სრულიად საქართველოს კათოლიკოს-პატრიარქის, ეფრემ II-ის ლოცვა-კურთხევით, მცხეთაში გაიხსნა სამოძღვრო კურსები, რომელიც 1965 წელს სასულიერო სემინარიად გადაკეთდა. 1988 წლის 6 ოქტომბერს უწმინდესისა და უნეტარესის, სრულიად საქართველოს კათოლიკოს-პატრიარქის, მცხეთა-თბილისის მთავარეპისკოპოსისა და ბიჭვინთისა და ცხუმ-აფხაზეთის მიტროპოლიტის, ილია II-ის ლოცვა-კურთხევით, მცხეთის სემინარიის ბაზაზე დაარსდა თბილისის სასულიერო სემინარია და აკადემია.
1990 წლის 13 სექტემბერს სემინარიასა და აკადემიასთან დაარსდა საღვთისმეტყველო ინსტიტუტი, რომელიც აერთიანებდა ორ ფაკულტეტს - ქრისტიანული ანთროპოლოგიისა და ქრისტიანული ხელოვნებათმცოდნეობისას. სემინარიის, აკადემიისა და საღვთისმეტყველო ინსტიტუტის კურსდამთავრებულებს საღვთისმეტყველო საგნების პედაგოგის კვალიფიკაცია ენიჭებოდათ.
2005 წლის 3 ოქტომბერს თბილისის სასულიერო აკადემიასა და სემინარიასთან კიდევ ერთი - საეკლესიო არქიტექტურის (ხუროთმოძღვრების), ხატწერის, დაზგური და მონუმენტური ხატწერის რესტავრაციის - ფაკულტეტი შეიქმნა. იმავე წლიდან საღვთისმეტყველო ინსტიტუტის ქრისტიანული ანთროპოლოგიის ფაკულტეტი გადაკეთდა ფსიქოლოგიისა და რელიგიათმცოდნეობის ფაკულტეტად, რომლის კურსდამთავრებულებს ენიჭებოდათ ფსიქოლოგისა და რელიგიათმცოდნის კვალიფიკაცია, ხოლო ქრისტიანული ხელოვნებათმცოდნეობის ფაკულტეტი გადაკეთდა ხელოვნებათმცოდნეობისა და რელიგიათმცოდნეობის ფაკულტეტად. მისი კურდამთავრებულები იღებდნენ ხელოვნებათმცოდნისა და რელიგიათმცოდნის კვალიფიკაციას.
2014 წლის 25 დეკემბერს თბილისის სასულიერო აკადემიასა და სემინარიას მიენიჭა ავტორიზაცია, რითაც განისაზღვრა სასწავლებლის დღევანდელი სახე. ამჟამად ფუნქციონირებს ხუთი ფაკულტეტი: თბილისის სასულიერო აკადემია; თბილისის სასულიერო სემინარია; ქრისტიანული ფსიქოლოგია; ქრისტიანული ხელოვნებათმცოდნეობა; საეკლესიო არქიტექტურის (ხუროთმოძღვრების), ხატწერის, დაზგური და მონუმენტური ხატწერის რესტავრაცია.
